国防部情报局直属美国国防部和参谋长联系会议管辖，其总部就设在五角大楼内。国防部情报局总部有专门与国防部和参谋长联席会议的联络官以及行政管理处、情报处、行动处等直属机构。国防部情报局还设有一些专门的情报技术学校，负责为整个国防部情报系统招募和培训谍报人员，除国防部情报局的人员外，陆、海、空三军情报局和国务院所属情报机关的人员也到这些学校来留学。
国防部情报局除了利用自己的直属机关进行情报搜集和分析工作外，还直接管辖陆军情报局、海军情报局和空军情报局以及美国各大军区司令部的情报部门，如大西洋司令部情报处、欧洲司令部情报处、太平洋司令部情报处、南方司令部情报处、后备司令部情报处等。目的在于对所有的军事情报单位进行综合协调，防止任务交叉重叠，提高情报工作效率。
目前，国防部情报局的人员编制为5000人，每年经费预算为2亿美元。规模与以前比有所缩小，主要原因在于美国国会对整个国防部的预算从20世纪70年代早期开始逐步减少。冷战结束后，国防部情报局也随之对其机构进行了改组，任务也有所调整。调整后国防部情报局承担的主要任务是：代表国防部情报部门参加有关的全国性会议，并向参谋长联席会议提供情报，向美国情报委员会汇报国防情报系统的工作，有时可直接向总统提供情报；统一协调管理全军的情报机关，进行情报工作策划，并指导下级情报机关的工作；在世界范围内派出军事间谍从事搜集军事情报和其他军事间谍活动；将所有搜集到的情报，包括中央情报局、国家安全局等其它情报机关送往该局的相关军事情报，一起进行整理、分析、研究，然后将研究成果报送参谋长联席会议和国防部。
此外，国防部情报局还编制军事情报性质的杂志、期刊，如《情报摘要》、《每日文摘》等，在美军内部机要部门发行。