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日军对瓜岛登陆的美军进行了初次打击后，8月13日，日军大本营命令第17军军长百武中将火速歼灭瓜岛之美军。百武即派清野市木大佐率一支受过专门训练的2000人精锐部队执行此任务。倭国的行动胃口很大，日军联合舰队司令山本五十六试图将美军战舰诱到瓜岛一带海域，用强大的海空军彻底消灭美国海军，以雪中途岛惨败之耻。为此，他调集了一支拥有3艘航空母舰、3艘战列舰、5艘巡洋舰和8艘驱逐舰的庞大编队，于8月17日到达所罗门以北海域待机，同时，调集原在该海区活动的舰只20余艘联合作战。
对日海军庞大舰队南下南太平洋，美海军司令金上将预感到一长大海战即将爆发，于是命令刚建成的“华盛顿”号和“南达科他”号两艘战列舰连同“米诺”号防空防空巡洋舰从大西洋取道巴拿马运河驶入太平洋。
就在美日双方纷纷调兵遣将，准备在南太平洋进行大规模海战的同时，日军已先行一步，由清野市木大佐率领的1000余名日军先头部队，分乘6艘驱逐舰向瓜岛进发。18日夜，这些骄横的日军在瓜岛美军阵地的东部登陆后，不等后继部队到达即向机场发起进攻，结果在美军优势兵力的反击下大部被歼，清野市木被迫剖腹自尽。
20日起，美机开始进驻瓜岛机场，美军海空封锁巡逻大为加强。
日军先头部队瓜岛受挫后，日军大本营立刻命令日海军联合舰队协同日陆军第17军协同夺回瓜岛和歼灭美舰。陆军准备以清野市木大佐余部和山口支队共1500人再次在瓜岛登陆，三本把作战舰只约80艘组成9个群，担任输送、掩护、牵制和突击任务。
为了达成作战目的，山本采取了三步诱敌战术，一是在瓜岛东南面布下一道由几艘潜水艇构成的警戒屏障，将他的部队集结在南所罗门群岛以北约200公里的海面上，形成被攻态势。二是以“龙骧”号轻型航空母舰作诱饵向前航行，企图乘美航空母舰的飞机攻击“龙骧”号时，以日军主力航母的飞机击沉美航空母舰。三是以拥有战列舰、重巡洋舰和驱逐舰组成的庞大护航舰队，消灭美军陆战队，夺回岛上机场。
但是，日军的行动企图被美侦察机和澳大利亚观察哨发现了。美军立刻出动第61特混舰队迎战。24日，双方在瓜岛东南海域展开了瓜岛战役的第二次海战，美军称之为“东所罗门群岛海战”。战斗一开始，作为诱饵的“龙骧”号轻型航空母舰当即被美军轰炸机彻底摧毁。接着，美军的“萨拉托加”号和“企业”号航母则冲着倭国舰队开去。这时日军南云海军中将还以为美国的3艘航母都在集中攻击作为诱饵的“龙骧”号，于是下令发起猛烈的空中攻击，以歼灭美国的航空母舰舰队。美“企业”号早就严阵以待，舰上53架“野猫式”战斗机根本未参加对“龙骧”号的袭击，专门留在这一刻使用。只见它们已在浓密的云层中摆开阵势，和不久又赶来投入战斗的轰炸“龙骧”号航母的轰炸机一起，在空中等待日机的到来。
半小时后，日军近百架轰炸机和战斗机呼啸着冲了过来，早以严阵以待的美军机群立即迎了上去，双方展开了激烈的空战。与此同时，美军航母上的舰炮也对准日机猛烈射击。顷刻间，日军飞机有90架被击毁，其余飞机仓皇退去。
第一次攻势获胜后，美军乘胜连续作战，又轰炸了日军登陆输送船队，使日军这次作战企图完全破产。
这一战，美军“企业”号航空母舰被炸伤，瘫痪达2个月之久，同时损失了飞机17架。
日军夺回瓜岛的企图接连受挫后，仍不甘心，夜以继日向瓜岛增兵，企图进行陆地决战。日军向瓜岛的增援被迫改为以高速舰只利用黑夜输送的方式，倭国称之为“老鼠运输”，美国称之为“东京快车”。
从8月24日至9月4日，日军以这种方式将山口支队和清野市木部队分批输送完毕，从而使集结在瓜岛的日军兵力达6200多人。
由于日军明显地低估了岛上美军的实力，这支部队对亨德森机场发动了进攻。在这场称为“血岭”之战的行动中，美军陆战队以40人的代价把日军赶了回去，日军伤亡了1200人。这次惨败惊醒了东京，他们意识到瓜岛上的美军是一支数量可观的部队，日军如果不采取强有力的措施夺回瓜岛，将可能永远地失去它。于是，日军加快了“东京快车”行动，每夜通过所罗门群岛狭水道运送的日军多达900人。而美军陆战队处境极为不利，缺乏粮食和弹药补给，又极易受攻击。
此时，美军航母遭到日军潜艇偷袭，“黄蜂”号被击沉，“萨拉托加”号受伤。这样，美军在整个太平洋海域能够进行作战任务的航空母舰只剩“大黄蜂”号一只独秀了。悲观情绪开始在南太平洋战区美军高级将领中弥散。美太平洋舰队总司令尼米兹察觉到这种悲观情绪，飞抵南太平洋进行视察。在瓜岛，尼米兹很高兴地发现以范德格里夫特将军为首的陆战队员在供应极为匮乏、岛上条件十分恶劣的情况下，依然信心十足地守在阵地上，他当下向范德格里夫特保证说：“以现有的物资给你以最大限度的支援。”
在尼米兹的催促下，美南太平洋司令部从新喀里多尼亚的守军中抽调一个团增援瓜岛。10月11日夜间，美军护航船队与日军“东京快车”在瓜岛西北部埃斯帕恩斯角进行了一次较量。美军击沉日军一艘巡洋舰和一艘驱逐舰，美军损失一艘驱逐舰。13日，美护航船队和增援部队安全开入瓜岛。
倭国海军炮击瓜岛美军未成，反被击沉击伤数艘军舰，山本大将恼羞成怒，决定对美军采取报复行动。于是，他集合他的联合舰队——5艘航空母舰、5艘战列舰、14艘巡洋舰和44艘驱逐舰拔锚启航炮击瓜岛，为日陆军提供火力支援。连续三天夜间，倭国大批舰载机对瓜岛机场实施了大规模狂轰滥炸，日巡洋舰也向机场倾泻了数百枚重磅炸弹。机场上未及起飞的美机被击毁，两条跑道被炸得面目全非，油料库被炸得熊熊燃烧。美军损失31架“无畏式”轰炸机、16架“野猫式”战斗机和全部的“复仇者”鱼雷轰炸机。
与此同时，日陆军第2师团的主力和第38师团一部登上瓜岛，使瓜岛的日军兵力增至2。2万余人。于是百武中将决定组织部队从3个方向进逼机场，以期彻底消灭岛上美军，夺占全岛。然而，美军的作战兵力也得到加强，美陆军1个师运抵瓜岛。瓜岛战事进入生死存亡的决定性时刻。
尼米兹决定由骁勇善战的哈尔西接替戈姆利出任美南太平洋战区司令。哈尔西走马上任后，立即下令向瓜岛增派大批陆战部队，同时命令海军舰队全力以赴投入瓜岛之战中。“大黄蜂”号航空母舰和刚修复的“企业”号航空母舰，在诸多巡洋舰、护卫舰、驱逐的蔟拥下，全速驶往瓜岛。
10月24日晚，日陆军第2师团师团长丸山政雄中将指挥岛上的日军向机场的美军阵地发起了凶猛的进攻。在日军的强烈攻击面前，美军坚守的阵地几处被突破，却没有崩溃，他们将预备队投入战斗进行反击，连续打退了日军的5次冲锋。随着黎明的到来，日军再次冲击，美军隐蔽在阵地后的反坦克炮对日军进行平射，结果整整一个日军纵队被打倒在地。10月25日晚，丸山重新组织岛上的日军发起了“最后的决死进攻”。成群的倭国兵钻出丛林，高呼“陆战队的士兵们，今晚你们完蛋了”的口号冲了上去。然而他们成十成百地被美军打死。部分日军冲进美军士兵中，用刺刀、用战刀、用枪托和拳头展开了疯狂的肉搏战。但是，这并不能挽救失败的定局。结果，战场上日军留下了2500多具尸体，丸山不得不集合残兵败将撤退，陆上的胜负实际上已成定局。
陆战失败了，日军疯狂地在海上寻找战机。日军拥有4艘航母的庞大舰队转而南下，寻找美海军交战。
哈尔西面临的对手是参加过中途岛作战的南云编队。南云编队中包括“翔鹤”号、“瑞鹤”号航空母舰及“瑞凤”号轻型航空母舰。日前哨部队是“隼鹰”号航空母舰舰队。哈尔西是一个胆大心细之人，他深知自己的编队在力量上处于劣势，胜利的关键在于抢先发现敌人。
10月26日凌晨，美侦察机在圣克鲁斯岛海域发现日军舰队，哈尔西立即电告先头舰队：“攻击，再攻击。”6时50分，从“企业”号升空的美机命中日“瑞凤”号飞行甲板，将其击沉。9时50分，日机在离“企业”号10海里处发现“大黄蜂”号，“大黄蜂”号暴露于晴朗海面易受攻击的位置。日机集中火力向其发动攻击，5颗炸弹命中甲板，海水侵入锅炉舱，“大黄蜂”号开始倾斜，失去航行能力。与此同时，从“大黄蜂”号起飞的轰炸机群也突破日军的空中防御，重创日航母“翔鹤”号。
10时2分，热带云雨消散，“企业”号被日军发现，飞行甲板被3枚炸弹命中。由于力量悬殊太大，“企业”号编队在日机连续攻击下，带伤向东南方向撤退。
没有飞机掩护的“大黄蜂”号由1艘巡洋舰拖着，以3节的速度缓慢航行。下午15时15分，6架日军鱼雷机向“大黄蜂”号再次发起攻击，并将其击沉。至此，美军在太平洋地区的航空母舰全部都失去了战斗力。日近藤舰队袭击了“大黄蜂”号之后，遭到了从圣埃斯皮里图起飞的美轰炸机的报复性轰炸，遂于27日下午撤出战斗，驶回特鲁克岛。
至此，圣克鲁斯海空大战结束，这是美日双方继珊瑚海大战、中途岛海战、东所罗门海战之后，第4次航空母舰之间的大规模海空厮杀。从战术角度讲，双方两败具伤；从战略角度来看，美军却达到了自己的目的。首先，粉碎了